Proiectarea şi testarea aparatului de zbor de către Lockheed Martin, în colaborare cu alte companii militare, a costat în 15 ani nu mai puţin de 55 de miliarde de dolari, bani publici. Iar factura totală a programului F-35 se va ridica la 380 de miliarde de dolari, dacă se adaugă şi achiziţia a peste 2.400 de aparate de zbor din acest model şi operarea lor pentru mai multe decenii. Oficialii de la Pentagon s-au declarat dezamăgiţi de faptul că F-35 mai are nevoie de încă jumătate de miliard de dolari, dar în acelaşi timp spun că nu sunt surprinşi.     Programul dezvoltării avionului a întârziat deja mai mulţi ani, iar costurile au crescut constant din cauza dificultăţilor tehnice întâmpinate, cum ar fi problemele cu fuselajul sau cele cu tehnologia ultramodernă a căştilor purtate de piloţi.